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ISSN : 1598-5504(Print)
ISSN : 2383-8272(Online)
Journal of Agriculture & Life Science Vol.53 No.2 pp.1-13
DOI : https://doi.org/10.14397/jals.2019.53.2.1

Flooding Tolerance Mechanism in Plants

Yoonha Kim*
Major in Plant Bioscience, Division of Applied Bioscience, College of Agriculture & Life Science, Institute of Agricultural Science and Technology, Kyungpook National University, Daegu, 41566, Korea
Corresponding author: Yoonha Kim Tel: +82-53-950-5710 Fax: +82-53-950-6880 E-mail: kyh1229@knu.ac.kr
November 29, 2018 January 3, 2019 February 19, 2019

Abstract


Overall, the earth circumstance is rapidly changing due to increasing carbon dioxide consuming, thus it is causing various changes of agricultural climate such as soil salinity, soil drought, soil flooding, high and low temperature etc. Among them, soil flooding is caused by excess water inflow into the farmland. In particular, many scientists anticipated that damage of various crops will increase more and more due to soil flooding because, heavy rainfall is expected to occur more frequently due to climate change and increased carbon emissions. There is a significant variation in plants vulnerability and tolerance mechanism to flooding stress. Therefore, various studies related with flooding tolerance mechanism have been conducting to response various problems of flooding stress. In order to produce flooding resistant high yielding crop, it is necessary not only to study the various factors of flooding stress but also to understand that how plants sense and respond to that flooding stress causing factors. Therefore, this manuscript introduces as well as summarizes various morphological, physiological and genetic changes of the crops related to flooding stress resistance to help understand the mechanism of flooding resistance of crops.



작물의 침수스트레스 저항성 및 회피전략

김 윤하*
경북대학교 농업생명과학대학 응용생명과학부 식물생명과학전공, 경북대학교 농업과학기술연구소

초록


지구기후가 이산화탄소 배출 증가로 인해 급격하게 변화하고 있는 추세이고, 이러한 급격한 기후 변 화는 농경지 염류직접, 농경지 침수, 고온 및 저온과 같은 농업 기상의 다양한 변화를 야기하고 있다. 여러 환경스트레스 중에서 농경지 침수는 경작지 내 과도한 수분 유입으로 인해 유도되게 된다. 특히 많은 과학자들은 탄소 배출 증가로 인한 기후변화로 인해 집중호우가 지금보다 더 자주 발생할 것으로 예상되고 있기 때문에 농경지의 침수로 인한 농작물의 피해는 점점 더 증가할 것으로 예상하고 있다. 침수로 인한 스트레스에 대한 식물의 취약성 및 저항성 메커니즘에는 중요한 변화가 있다. 그러므로 이 런 침수스트레스 문제에 대응하기 위해서 침수저항성 메커니즘과 관련된 다양한 연구가 수행중이다. 침 수저항성이 높은 작물을 생산하기 위해서는 침수 스트레스의 여러 요인을 연구하는 것뿐만 아니라 어떻 게 식물이 침수스트레스 요인을 감지하고 대응하는 방법을 이해해야 한다. 따라서 본 논문에서는 침수 스트레스 저항성과 관련된 것으로 보고된 작물의 형태적, 생리적, 유전자적 변화에 대해서 소개하고 이 를 통해 작물의 침수저항성 메커니즘에 대한 이해를 돕기 위해 내용을 정리하였다.



    Rural Development Administration
    PJ01367301

    서론

    전 세계적인 기후변화로 인해 농업기상환경에도 급격한 변화가 발생하고 있고, 이러한 이유에서 전 세계적으로 넓은 면적의 경작지가 건조, 염, 고온, 저온, 침수 등과 같은 환경스트레스에 노출되어 있 다(Mall et al., 2004). 다양한 환경스트레스 중 침 수스트레스는 장마, 태풍 및 집중호우 등과 같은 예 상치 못한 많은 량의 강우로 인해 농경지의 배수가 충분하지 못할 때 발생되거나, 혹은 주변 하천지류 등의 범람으로 인해 발생된다(Bailey-Serres et al., 2012). 영어로 표기할 때 침수는 ‘flooding’이라고 표기 하고 작물재배에서 침수스트레스는 크게 두 가지로 나 누어 사용하고 있는데 하나는 완전침수(submergence) 이고 다른 하나는 부분침수(waterlogging)이다(Kim et al., 2015). 완전침수는 식물 전체가 물에 잠기는 것을 의미하는 것에 반해 부분침수는 식물의 근권 전체 혹은 식물체 지상부의 일정 부분이 물에 잠기 는 것으로 구분하여 설명할 수 있겠다.

    Perata et al.(2011)는 전 세계적으로 미국면적의 약 두 배 가량이 침수스트레스 위험에 노출되어 있 으며, 노출된 면적에서의 곡물 생산량을 돈으로 환 산하면 약 80억 $에 달하는 것으로 보고했다. 만약 작물이 재배 중 완전침수 혹은 부분침수에 놓이게 되면, 가장 먼저 토양이 물로 가득 차게 되어 토양 의 3상[고상(solid phase), 액상(liquid phase), 기 상(gas phases)] 중 기상 영역이 물에 포화되게 되 며, 이러한 현상은 작물의 다양한 생리적 작용인 광 합성, 무기양분 흡수, 병원균 저항성, 미토콘드리아 호흡대사에 제한요인으로 작용하게 된다(Bailey- Serres et al., 2012;Nishiuchi et al., 2012;Nguyen et al., 2012;Tamang & Fukao, 2015). 위와 같은 이유에서 농경지의 침수스트레스는 작물 의 막대한 수량 감소를 초래한다. Nguyen et al. (2012)의 보고에 따르면 콩의 경우 생육시기(영양생 장단계, 생식생장단계)에 따라 다르기는 하지만 약 17~50% 가량 수량이 감소되는 것으로 보고하였고, 생육시기별 피해양상이 다르기는 하나, 옥수수도 재 배 중 침수스트레스를 겪게 되면 약 14~30% 가량 수량이 감소하는 것으로 보고되었다(Ritter & Beer, 1969). 이처럼 침수스트레스로 인한 작물의 수량 감소율이 높기 때문에 이를 극복하기 위해서 1990년 대부터 침수스트레스 저항성 품종을 선발하기 위한 노력을 기울였고, 그 결과 반수생작물(semiaquatic crop)인 벼에서는 침수스트레스(완전침수) 저항성 품 종(Swarna-Sub1, rice)이 선발되었고, 완전침수를 극복하는 벼의 유전적, 생리적 메커니즘에 대해서도 밝혀졌다(Xu et al., 2006). 하지만 밭작물인 콩, 옥수수 및 밀에서는 몇 몇 침수저항성(부분침수) 품 종이 선발되었으나, 현재까지도 부분침수스트레스를 극복하는 유전적, 생리적 메커니즘에 대해서는 명확 하게 밝혀내지 못하고 있는 실정이다(Kim et al., 2015). 위와 같은 이유에서 본 논문은 작물의 침수 스트레스 저항성을 연구자들에게 조금이나마 도움이 되고자 현재까지 보고된 연구결과를 활용하여 작물 의 완전침수와 부분침수 회피전략과 관련된 연구 결 과를 요약했으며, 특히 식물호르몬 지베렐린, 에틸 렌 및 앱시스산이 침수스트레스 저항성 유도와 관련 된 내용에 대해서도 소개하였다.

    작물의 침수스트레스 방어전략

    1 완전침수(submergence) 회피전략

    작물에서 완전침수 회피전략은 완전침수에 저항성 인 부도(deepwater rice)와 완전침수에 감수성을 나 타내는 벼 유전자원을 대상으로 교배집단을 만들어 완전침수와 연관된 것으로 추정되는 양적형질좌위 (quantitative trait locus, QTL)을 찾아내고, 이들 영역 내 존재하는 유전자들의 분석을 통해 벼에서 완전침수를 극복하는 메커니즘을 발표했으며, 구체 적인 메커니즘은 아래와 같다(Xu et al., 2006).

    벼와 같은 반 수생 작물이 완전침수에 노출되면 벼 식물체 내부와 대기 사이에 가스교환에 문제가 발생된다. 왜냐하면, 산소, 이산화탄소, 식물호르몬 에틸렌(ethylene)은 가스형태로 수중에서 확산속도 가 대기중에서 확산속도보다 10,000배가량 느리다 (Bailey-Serres et al., 2012). 이처럼 완전침수 조 건에서 벼 식물체내 산소, 이산화탄소와 같은 가스 의 공급이 원활하지 못할 경우 식물체내부에서 미토 콘드리아 호흡작용 저해와 같은 생리적인 문제가 발 생하게 된다(Kim et al., 2015). 정상적인 조건에서 식물은 산소를 토양으로부터 흡수하여 호흡작용에 이용하게 된다. 하지만 토양 내 산소의 함량이 10% 이하로 줄어들 경우 식물은 토양 내 산소를 잘 이용할 수 없는 저산소(hypoxia)상태 혹은 무산소(anoxia) 상태에 놓이게 된다(Hodgson, 1982). 즉 식물체가 자라고 있는 토양 내 공극이 수분으로 가득 차게 되 면, 토양 내 산소함량이 급격히 떨어지게 되어 미토 콘드리아 호흡작용이 저해된다. 하지만, 벼 식물체 와 같은 반 수생식물의 경우 토양이 수분으로 가득 차게 되더라도 통기조직이 잘 발달되어 있어 대기중 으로부터 산소를 흡수하여 발달된 통기조직을 통해 식물체내 지하부로 산소를 잘 이동시킬 수 있기 때 문에 토양이 부분적으로 침수된 상황에서도 잘 자랄 수 있다(Bailey-Serres & Voesenek, 2008). 하지 만 완전침수 조건에서는 벼 식물체가 대기중으로부 터 산소공급에 차질이 발생되기 때문에 저산소 혹은 무산소로 인한 문제가 발생되게 된다(Bailey-Serres & Voesenek, 2008).

    식물은 광, 이산화탄소 및 물을 이용하여 광합 성작용을 하고 이를 통해 탄소화합물을 만들에 식 물의 대사과정에 필요한 에너지원으로 이용하게 된다. 광합성은 광계II(photosystem II)와 광계I (photosystem I) 과정을 거쳐 켈빈회로(Calvin cycle) 를 통해서 완성되며, 이들 과정에는 아데노신 3인산 (adenosine triphophate, ATP)와 니코틴아마이드 아데닌 다이뉴클레오타이드(nicotinamide adenine dinucleotide, NADH)와 같은 에너지원이 필요하게 된다(Nelson & Yocum, 2006). 식물에서 미토콘드 리아 호흡작용을 통해서 다수의 ATP와 NADH가 만 들어지는 것으로 알려져 있으며, 피루브산(pyruvate) 이 피루브산탈수소효소(pyruvate dehydrogenase)의 산화작용을 통해 아세틸-CoA(Acetyl-CoA)가 만들 어지게 되고 아세틸-CoA가 미토콘드리아 안으로 이 동해 구연산염(citrate)으로 변환되기 때문에 미토콘 드리아 호흡작용을 통해 다수의 NADH를 생산하는 과정을 Citric Acid Cycle (CAC)라고 부른다(식물에서 세포호흡은 glycolysis, citric acid cycle, electron transfer의 3단계로 나누어지며 citric acid cycle과 정을 통해서 다수의 NADH와 소수의 ATP를 만든 다. 광합성과정 및 여러 대사작용에 에너지원으로 이용되는 다수의 ATP은 electron transfer과정을 통해서 만들어 진다.)(Millar et al., 2011)(Fig. 1). CAC 과정 중 아세틸-CoA가 미토콘드리아 내부로 들 어가 구연산염으로 전환되는 과정에 산소가 필요하며, 만약 식물체가 충분한 산호를 공급 받지 못하면 식물 체 내부는 무산소 혹은 저산소 조건이 되어 피루브산 이 아세틸-CoA로 전화되지 못하고 알콜(ethanol)이 나 젖산(lactate)을 생성하는 발효(fermentation)과 정으로 전환 된다(Fig. 1). 식물은 대사과정에 필요 한 충분한 에너지(ATP, NADH)를 얻지 못하게 되 며, 이러한 상황이 오랜 기간 동안 지속되게 되면 식물은 대사작용 불균형에 의한 스트레스로 인해 심하면 식물체가 고사하기에 이르는 것으로 알려져 있다(Bailey-Serres & Voesenek, 2008;Millar et al., 2011;Bailey-Serres et al., 2012;Kim et al., 2015)(Fig. 1).

    벼와 같은 반수생 식물도 완전침수조건이 오랫동 안 지속되게 된다면 죽음에 이르게 된다. 위와 같은 이유에서 완전침수 회피전략에 대해서는 벼에서 많은 연구가 진행되었다(Xu et al., 2006;Bailey-Serres et al., 2012). Xu & Mackill (1996)의 연구에 의하 면 인디카(Indica) 벼 품종에서 2주간의 완전침수에 도 견딜 수 있는 FR13A라는 품종을 발견하여 완전 침수스트레스 저항성 유도와 관련된 QTL을 선발하 기 위해 FR13A을 parent line으로 하는 mapping population 집단을 만들었다. 2006년에는 완전침수 저항성 품종인 IR40931-26과 완전침수 감수성 품 종인 M-202를 교배하여 만든 집단(DX202)에서 염 색체 9번에 존재하는 QTL을 보고했고, 관련 유전자 가 ethylene-response-factor 유전자 중 하나인 submegence 1(Sub 1) 유전자로 밝혀졌다(Xu et al., 2006). 즉 완전침수조건에서 기체형태인 에틸렌이 대 기중으로 확산되지 못해 벼 식물체내 축적되게 되면 벼는 완전침수 상황임을 인지하고 이를 회피(Escape strategy: 체내에 지베렐린 함량을 높여 절간 신장을 유도하기 때문에 식물의 일부분이 항상 지상부로 노 출되어 완전침수 스트레스를 회피하는 것) 혹은 극복 하기 위한 대사 작용을 유도하는 것이다(Fig. 2).

    동남아시아에서 벼를 재배하는 동안 완전침수는 flash flooding[짧은 기간(1~3주가량)에 수위가 높 아지는 것]와 deep-water flooding[오랜 기간(몇 달 동안)에 걸쳐 높은 수위를 유지하는 것]으로 나 눌 수 있다(Jackson & Ram, 2003;Nishiuchi et al., 2012)(Fig. 2). 그래서 만약 벼 식물체가 flash flooding 혹은 deep-water flooding에 노출되게 되 면 낮은 광량 혹은 제한된 산소공급으로 인해 벼 식 물체 내부에 대사 작용에 문제가 발생하거나, 침수 로 인한 벼 식물체 내 기계적 상해로 인해 상처 부 위로 병원균 침입이 용이해지기 때문에 병원균에 의 한 피해가 발생된다(Nishiuchi et al., 2012). 위와 같은 이유에서 flash flooding 혹은 deep-water flooding에 대한 저항성을 나타내는 deep water rice는 체내에 식물호르몬 지베렐린(gibberellins)의 함량을 높여 줄기신장(특히 절간장의 길이가 길어 짐)을 유도해 벼 식물체가 완전침수의 피해에 노출 되지 않도록 수면위로 줄기를 노출시키며 이러한 반 응은 SNORKEL1 (SK1)과 SNORKEL1 (SK1) 유전 자가 식물체 내 지베렐린의 함량을 높이기 때문에 이러한 반응이 유도된다고 보고했다(Hattori et al., 2009)(Fig. 2).

    2 부분침수(waterlogging) 회피전략

    실제 작물을 재배함에 있어 집중호우 및 태풍으로 인해 경작지 내 토양이 완전히 물에 잠기거나 혹은 경작지 내 작물의 일부가 물에 잠기게 되는 현상이 발생하게 되는데 이러한 현상을 부분침수라 부른다. 일단 토양공극이 물로 가득 차게 되면, 일반적으로 식물의 대사활동에 필요한 산소를 근권으로부터 공 급받는데 있어 문제가 발생하게 되어 식물의 세포호 흡이 저해된다. 밭작물인 콩, 옥수수 및 밀을 재배 하는 중 기상이변으로 인해 경작지가 부분적으로 침 수되면 수량에 큰 손실이 발생하게 된다(Kim et al., 2015). 특히 작물의 수량은 침수스트레스가 발 생될 당시 작물의 생육단계(통상적으로 영양생장단 계보다 생식생장단계에 침수스트레스를 받게 되면 작물의 수량 감소가 더 큰 것으로 보고하고 있음) 및 환경적인 요건(침수 혹은 침수 후 물이 빠진 다 음 온도, 습도 및 토양내 병원균과 같은 기상상황) 에 따라 차이가 발생된다(Nguyen et al., 2012;Kim et al., 2015).

    위와 같은 불량환경을 극복하기 위해서 통상적 으로 식물은 형태적 혹은 내부의 대사작용에 변화 를 유도하여 부분침수와 같은 불량환경을 극복하 는 것으로 알려져 있다(Hossain & Uddin, 2011). 예를 들어 콩의 경우 재배 중 부분침수에 노출되 면 수면과 근접해 있는 줄기부분이 부풀어 오르게 되고 그렇게 부풀어 오른 줄기에서 다수의 부정근 (adventitious root)을 형성하는 것으로 알려져 있 다 뿐만 아니라 토양내 뿌리에서도 부분침수조건이 되면 변화가 발생하게 되는데, 뿌리 내 피층세포 (cortex cell)가 파괴되어 통기조직(aerenchyma cell)을 형성하게 된다(Kim et al., 2015)(Fig. 3).

    위와 같은 형태적 변화(부정근 및 통기조직 형성) 는 부분침수 조건에서 부족한 산소공급을 충당하기 위한 식물의 반응인 것으로 보고되었다(Bailey- Serres & Voesenek, 2008;Kim et al., 2015). 단 자엽 식물인 밀의 경우는 콩과 비교했을 때 조금은 다른 형태적 변화를 보이는 것으로 알려져 있다. 먼 저 밀 식물체가 부분침수 조건에 놓이게 되면 일반 적으로 종자근(seminal root)의 생장이 줄어드는 것 으로 알려져 있다. 그러나 부분침수스트레스에 저항 성을 나타내는 밀 품종에서는 부분침수조건에 노출 되더라도 종자근이 지속적으로 생장하는 것을 보였 기 때문에 종자근의 생장이 부분침수스트레스 저항 성을 유도하는 중요한 형태적 변화 중 하나인 것으 로 보고됐다(Hossain & Uddin, 2011). 밀 또한 부분 침수조건에 놓이게 되면 부족한 산소를 공급하기 위해 뿌리와 줄기에 파생통기조직[lysigenous aerenchyma cell; 피층세포(cortex cell) 사멸 없이 형성됨]과 이 생통기조직[schizogenous aerenchyma cell: 피층세 포의 예정된 세포사(programmed cell death)에 의 해서 형성됨]을 형성하는 것으로 알려져 있다(Visser & Voesenek, 2004;Hossain & Uddin, 2011;Joshi & Kumar, 2012). 파생통기조직의 경우 뿌리에서 주 로 피층세포의 예정세포사(programmed cell death) 에 의해서 발생되는 것에 반해 이생통기조직은 세포 분화에 의해서 발생된다. 그래서 이생통기조직의 발 달과정은 세포의 분열과 확장을 동반하기 때문에 파 생통기조직과 차이점을 보이고 있다(Haque et al., 2010). Thomson et al. (1992)의 발표에 따르면, 밀 은 부정근에서 발달된 통기조직과 통기조직이 발달 된 뿌리에서의 방사상의 산소소실(radial oxygen loss)을 막을 수 있는 경계(뿌리 표피와 외피 사이)가 발달되지 못하기 때문에 흡수한 산소의 약 20% 정도 만 이용이 가능하나, 부분침수 스트레스에 저항성을 나타내는 밀 식물체에서는 부정근에서 잘 발달된 방 사상의 산소소실 경계(barrier of radial oxygen loss; 산소가 식물뿌리에서 근권에서 방사상 방향으 로 빠져나가는 것을 줄여주는 경계), 많은 수의 부 정근으로 인해 개선된 산소이용효율을 나타내기 때 문에 부분침수에 대한 저항성을 유도하는 것으로 보 고했다(Manzur et al., 2015).

    침수스트레스 저항성 메커니즘

    1 식물의 내생호르몬 반응

    1.1 지베렐린(Gibberellins, GA)

    지베렐린은 다양한 식물 세포의 크기 혹은 세포수 를 증가시켜 식물의 초장신장을 유도하는 것으로 알 려져 있다(Tudzynski, 1999). 현재까지 알려진 지베 렐린의 종류는 136종이 있으며, 이들 중 식물의 다 양한 생리적 반응을 유도하는 생리활성형 지베렐린 은 4종(GA1, GA3, GA4, GA7)에 불과하고 나머지들 은 대부분 불활성형으로 생리활성형 지베렐린 합성 과정에 중간화합물이다(Kim & Lee, 2015). 식물의 세포신장 이외에도 지베렐린은 식물의 다양한 생리 적 반응을 유도하는데 여러 식물에서 종자발아, 개 화 및 스트레스 반응에 중요한 역할을 하는 것으로 알려져 있다(Bewley, 1997;Bailey-Serres et al., 2012;Tata et al., 2016). 특히 지베렐린은 그늘 (물론 그늘을 인지함에 있어 파이토크롬의 비율이 중요한 역할을 함) 혹은 침수와 같은 불량한 환경요 건을 회피하기 위한 메커니즘에 중요한 역할을 하는 것으로 알려져 있다(Colebrook et al., 2014).

    지베렐린의 역할에 대해서는 완전침수회피전략에 서 밝혔듯이 deep water rice에서 잘 밝혀져 있다. Hattori et al.(2009)의 연구에 따르면 두 종류의 대조 계통[Taichung65(T65): 초장과 잎의 크기가 작은 계통, C9285: deepwater rice]을 이용하여 집 단을 만들어 QTL 검정을 실시한 결과 염색체 1, 3 및 12번에서 침수스트레스 저항성과 관련된 것으로 추정되는 QTL들을 확인했으며, 이중에서 염색체 12번 에서 침수스트레스에 가장 효과적인 QTL을 확인했 다. 선택된 QTL 내 후보 유전자를 확인하기 위해 근동질유전자계통(near isogenic line; NIL) NIL-12 를 만들어 기능획득연구(gain-of-function)를 진행 하여 침수조건에서 벼 식물체의 초장신장을 유도하 는 두 종류의 유전자 SK1SK2를 밝혀냈다. 이들 두 유전자의 도메인(domain)은 벼와 애기장대의 에 틸렌 반응요인(ethylene response factor; ERF)인 AtERF1, OsERF1와 각각 높은 유사성을 보였고, 이 들 유전자는 벼 식물체가 완전침수된 상황에서 높은 발현량을 나타냈다(Hattori et al., 2009).

    식물이 완전침수되면 식물체내 에틸렌의 발생량은 deep water rice와 일반적인 벼 모두에서 높게 나타 났으나, SK1SK2 유전자의 발현량은 deep water rice에서만 높게 나타났다. 게다가 SK1SK2 유전 자의 높은 활성은 벼 식물체내 활성형 지베렐린인 GA1의 함량을 크게 증대시켜 deep water rice의 절 간신장을 촉진시키는 것으로 보고됐다(Hattori et al., 2009). Kim et al.(2015)에 따르면, 부분침수스트레 스에 저항성을 나타내는 콩 식물체를 대상으로 지베 렐린의 함량을 분석해본 결과 활성형 지베렐린 GA4 의 함량이 부분침수스트레스에 감수성을 나타내는 콩 품종보다 많은 것으로 보고했다(Fig. 4).

    1.2 에틸렌(ethylene)

    식물호르몬중에서 에틸렌은 가스형태의 호르몬으 로 다양한 식물의 개화, 노화(senescence), 이층형 성(abscission layer), 종자발아 및 스트레스 반응에 영향을 미치는 것으로 알려져 있다(Lin et al., 2009;Kim et al., 2015;Iqbal et al., 2017). 에틸렌은 아미노산의 한 종류인 메티오닌(methionine)을 전구 체로 이용하여 식물체내에서 생합성 된다(Arc et al., 2013). 침수조건에서 토마토 및 쌍자엽 식물에서 지 상부의 상편생장(epinasty)을 보이는데 이러한 반응 은 식물체내 에틸렌의 축적으로 인해 옥신의 함량이 엽병에 불균등하게 분포하기 때문인 것으로 알려져 있다(Bradford & Yang, 1980). 식물에서 침수스트 레스는 뿌리에서 감지되지만 스트레스 반응은 지상 부에서 나타난다. 왜냐하면, 에틸렌 생합성의 중간물 질인 1-aminocyclopropane-1-carboxylic acid (ACC) 가 침수로 인해 산소의 확산이 느려지게 되면 침수 된 식물체 뿌리 주변의 산소농도가 낮아지게 되고 이런 조건에서 ACC가 뿌리에 축적된 후 증산류를 타고 지상부로 이동하게 된다. 지상부로 이동한 ACC는 산소와 결합하여 에틸렌을 합성하기 때문에 식 물체내 에틸렌이 축적된다(Bradford & Yang, 1980;Dat et al., 2004). 침수스트레스 조건에서 에틸렌 이 식물체내 축적되는 또 다른 이유로는 에틸렌이 가스형태의 호르몬이기 때문에 수분으로 가득찬 토 양에서의 확산속도가 대기중에서 확산속도에 미치지 못하기 때문에 식물체내에 에틸렌이 축적되는 것으 로 알려져 있다(Dat et al., 2004). 위와 같은 이유 에서 침수조건에서 식물뿌리 내 에틸렌이 축적되는 현상이 식물로선 침수스트레스를 인식할 수 있게 하 는 역할을 하는 것으로 보고했고, 이러한 신호전달 과정을 통해 침수스트레스를 회피하거나 혹은 견뎌 낼 수 있는 다양한 생리적, 형태적 변화(부정근 발 생, 뿌리내 통기조직 형성)를 유도하는 것으로 보고 했다(De Klerk & Hanecakova, 2008;Fukao & Bailey-Serres, 2008;Yang et al., 2013). 특히 식물이 침수스트레스를 경감하기 위해 에틸렌과 옥 신의 축적을 유도하고 줄기와 뿌리의 사이의 이동통 로를 통해 대기중의 공기를 확산시키기 위해서 부정 근의 발달을 유도하는 것으로도 알려져 있다(Visser et al., 1996). Kim et al. (2015)의 연구결과에 따 르면, 침수스트레스 저항성 콩 품종에서 침수스트레 스 감수성 콩 품종에 비해 에틸렌이 축적되는 것을 확인할 수 있었으며, 축적된 에틸렌은 콩 뿌리 내 지질과산화 작용을 유도하여 뿌리내에서 잘 발달된 통기조직을 발견할 수 있었다. 그리하여 콩 식물체 의 지상부와 뿌리 사이에 대사작용에 필요한 산소공 급이 원활해져 침수스트레스 저항성을 유도하는 것 으로 보고했다(Fig. 4).

    1.3 앱시스산(abscisic acid; ABA)

    식물호르몬 앱시스산(abscisic acid; ABA)은 카 르테노이드(carotenoid)를 전구체로 이용하여 제아 산틴 에폭시데이스(zeaxanthin epoxidase)와 9- 시스-에폭시카르테노이드 디옥시제네이스(9-cisepoxycarotenoid dioxygenase)의 작용으로 인해 비 올라크산틴(violaxanthin), 네오크산틴(neoxanthin) 과 같은 중간물질을 거쳐 최종적으로 ABA가 되는 것으로 알려져 있다(Agrawal et al., 2001).

    일반적으로 알려진 ABA의 생리적 작용은 식물의 수분 및 삼투스트레스에 대한 저항성 유도에 깊이 관여하고 있으며, 이러한 반응은 주로 ABA가 기공의 개폐에 있어 중요한 역할을 하기 때문인 것으로 알려 져 있다(Kim et al., 2016). 이외에도 ABA는 종자의 휴면(dormancy)유도 및 식물체내 이층(abscission layer)형성을 유도하는 것으로 알려져 있고(Kim & Lee, 2015), 특히 비교적 최근에 알려진 보고에 따르 면 ABA는 식물의 뿌리에서 통기조직 형성에도 관여 하는 것으로 알려져 있다(Shimamura et al., 2014). 코르크형성층(phellogen)은 이차분열조직(secondary meristem)이고 목질화된(suberized) 조직인 코르크 조직(cork tissues)으로 자라게 되며, 다양한 목본성 쌍떡잎식물에서 줄기와 뿌리의 피질세포의 손상 후 보호조직으로 코르크가 작용하게 된다(Shimamura et al., 2014). 코르크형성층은 주로 이차통기조직 [secondary aerenchyma; 식물의 코르크형성층에서 부터 차별화된 통기조직으로 침수조건에서 야생콩 (Glycine soja), 세스바니아(Sesbania rostrata), 들 벌노랑이(Lotus uliginosus)의 뿌리혹, 부정근, 주근 및 하배축에서 백색의 스폰지조직으로 공기층을 포 함하고 있음], 줄기, 뿌리 그리고 뿌리혹에서 주로 나타나며 식물이 침수스트레스에 노출될 경우 줄기, 뿌리 및 뿌리혹에서 코르크형성층에 이차통기조직으 로 나타나게 된다(Shimamura et al., 2003;Teakle et al., 2011;Shimamura et al., 2014). Shimamura et al. (2014)의 보고에 따르면, 이차통기조직은 콩 식물체에서 코르크조직으로부터 분화되며 줄기와 뿌 리사이에 산소운반 통로를 제공하여 침수스트레스에 대한 저항성 유도에 관여하는 것으로 알려져 있으며, 이러한 반응은 식물호르몬 ABA가 수베린생합성 유 도에 관여하기 때문인 것으로 보고했다(Efetova et al., 2007). 그래서 식물체내에서 높은 농도의 ABA 함량은 뿌리와 줄기내부의 목질화를 방지함으로서 줄기와 뿌리내 이차통기조직 형성을 유도하는 것으 로 알려져 있다(Shimamura et al., 2014). 이와 같 은 맥락에서 최근에 발표된 콩 부분침수스트레스 연구에 따르면 콩 침수스트레스 저항성과 감수성 계통 사이에 내생 ABA 함량의 차이를 확인할 수 있었으며, 침수스트레스 저항성 계통에서 ABA의 함량이 높은 것으로 조사됐고, 실제로 뿌리내부의 통기조직도 ABA의 함량이 높은 저항성 계통에서 감수성 계통보다 더 잘 발달됨을 확인할 수 있었 다(Kim et al., 2015)(Fig. 4).

    결론적으로 ABA는 수분 및 삼투스트레스 저항성 유도에도 주요한 역할을 하지만 침수스트레스의 경 우 뿌리 및 줄기내부가 목질화 되는 것을 방지하여 뿌리와 줄기내 통기조직이 잘 발달될 수 있는 여건 을 조성하고 이를 통해 산소의 공급이 원활하도록 유도하여 침수스트레스에 대한 저항을 유도하는 것 으로 알려져 있다.

    2 식물 유전자 발현

    침수스트레스 저항성 메커니즘에 대해서는 벼에 서 매우 잘 연구되었다. 보고된 연구 결과에 따르 면 벼에서 완전침수에 대한 저항성은 두 가지 다른 경로를 통해 유도되는 것으로 알려져 있다(Bailey- Serres & Voesenek, 2008). 첫 번째 저항성 경로는 무활동(quiescence) 전략이다. 일반적으로 lowland rice에서 주로 일어나는 반응으로 식물체가 단시간 의 집중호우 혹은 홍수로 인해 경작지가 짧은 시 간동안 완전침수되게 되면 lowland rice는 에너지 소비에 들어가는 모든 활동을 중지하는 무활동전 략을 펼치게 되며, 그러한 이유로 완전침수기간 동 안 탄수화물과 같은 에너지 소비를 줄이고 이후 침수조건으로부터 해방 되었을 때 저장해둔 에너 지를 활용하여 생육을 진행하기 위함으로 추정하고 있다(Hattori et al., 2009). 두 번째 저항성 경로 는 회피(escape) 전략이다. 이 전략은 주로 부도 (deepwater rice)라고 알려진 벼 품종에서 일어나는 반응으로 짧은 기간 경작지내 수위가 높아지게 되면 벼 식물체내에서 식물의 세포의 신장을 유도하는 신 호전달물질인 지베렐린 함량을 높여 벼 식물체 절간 장을 급격하게 신장시키게 되고 이러한 반응으로 부 도의 지상부가 항상 수면위로 노출될 수 있도록 유도 하는 반응으로 알려져 있다(Hattori et al., 2009). Xu et al. (2006)은 완전침수와 관련된 중요한 유전자 Sub1A를 보고했는데, 이 유전자는 QTL mapping을 통해 발견할 수 있었다. Sub1의 유전자 지도상 위치 는 벼 chromosome 9에 CR25K와 SSR1A 마커 사 이에 위치해 있으며(186 Kb), 이 영역에는 세 종류의 ethylene-response-factor (ERF) domain인 Sub1A, Sub1BSub1C 유전자들을 확인할 수 있었다. 이 세종류의 ERF domain 유전자들은 완전침수에 대한 저항성을 나타내는 품종에서 확인할 수 있었던 것에 반해 완전침수에 감수성을 나타내는 벼 품종에서는 Sub1A 유전자가 결여되어 상대적으로 짧은 염기서 열(142kb)이 조사됐다. 즉 완전침수 조건에서 저항 성 벼 품종은 증가된 Sub1A 유전자 발현을 확인할 수 있었고, 이러한 결과로 볼 때 Sub1A 유전자가 완전침수 저항성 유도에 주요한 역할을 하는 유전자 로 보고했다(Xu et al., 2006).

    결론

    기후변화로 인해 집중호우 발생빈도를 늘어날 것 으로 예측되고 있어 침수로 인한 농경지 피해는 늘 어날 전망이다. 현재까지 보고된 연구결과들을 종합 해 볼 때 작물이 침수스트레스에 대한 저항성을 나 타나기 위해서는 형태적으로 뿌리에 통기조직을 형 성하여 산소의 공급을 원활하게 하거나 부정근을 형 성해 부족한 산소를 공급하는 것으로 추정된다. 유 전적으로는 완전침수조건에서 벼 식물체내 SK1SK2 유전자의 작용으로 벼 식물체의 절간이 신장하 여 지상부의 일부분을 수면위로 노출시켜 완전침수 에 대한 회피전략을 세우는 것으로 알려져 있다. 신 호전달물질인 식물호르몬 에틸렌은 뿌리에 축적되어 근권이 침수에 노출되었음을 인지하는데 중요한 역 할을 하는 것으로 알려져 있고, 지베렐린은 지상부 의 신장에 앱시스산의 경우 뿌리내 통기조직을 형성 중요한 역할을 하는 것으로 알려져 있다. 최근 국내 농촌진흥청에서 논 이용률을 높이기 위해 논에서 밭 작물(콩, 참깨, 들깨, 수수 등) 재배를 추진하고 있 으나, 논토양의 특성상 배수가 불량하기 때문에 경 작지 침수 혹은 과습으로 인한 수량감소가 발생될 가능성이 높다. 이런 상황에서 침수로 인한 피해를 줄이기 위해서는 작물별 여러 유전자원을 대상으로 저항성 및 감수성 평가를 실시하고 이를 통해 선발 된 저항성 및 감수성 품종을 활용한 연구가 필요하 며 이러한 연구에 본 논문이 도움이 될 것으로 생각 한다.

    감사의 글

    본 논문은 농촌진흥청 차세대 바이오그린21사업 (세부과제번호: PJ01367301)의 지원에 의해 이루어 진 것임.

    Figure

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    Glycolysis and citric acid cycle of plants. Plants produce ATP, NAD and NAD (P) regeneration through the citric acid cycle. In the mitochondria respiration, pyruvate can convert to Acetyl-CoA in the mitochondria under enough oxygen level however, under low oxygen level, pyruvate convert to lactate or ethanol in the cytosol. In the figure, red arrow indicated the fermentation pathway (pyruvate convert to lactate or ethanol). Most of produced or regenerated energy sources should be transport to electron transfer for generating ATP (Rocha et al., 2010).

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    Various survival strategy of rice plant under submergence condition. In the figure, quiescence strategy mean stop growing during flash flooding to save the carbohydrate because, carbohydrate is a key energy source in the plant. Therefore, preserve carbohydrates will be used for re-activating various physiological response when plant extricate from submergence. This responses are caused by ethylene accumulation and also, SUB1A gene participates induction of quiescence response. Another submergence tolerance mechanism is called as escape strategy. If rice plant expose to flooding rice plant recognize un-favorite condition via accumulation of endogenous ethylene thus rice plant induce specific genes (SK1 and SK2) for accumulation of GA in the internode. Finally, accumulated GA induce hyper elongation of rice stem thus, some part of stem are always exposure to atmosphere therefore, rice plant can uptake oxygen from atmosphere to the root area through very well developed lysigenous aerenchyma.

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    Development of adveititious root in soybean plant during waterlogging stress condition. In the figure, red circle indicated swelling shoot for penetration of adventitious root(Seo et al., 2017).

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    The scheme of interaction among endogenous plant hormones in soybean plants during waterlogging stress. In the figure, GA, ABA and ET mean gibberellin, abscisic acid and ethylene respectably.

    Table

    Reference

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