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ISSN : 1598-5504(Print)
ISSN : 2383-8272(Online)
Journal of Agriculture & Life Science Vol.51 No.1 pp.151-161
DOI : https://doi.org/10.14397/jals.2017.51.1.151

Non-synonymous SNP in the Ribosomal Protein S3(RPS3) Gene and its Association with Meat Quality Traits in Berkshire Pigs

Jung Hye Hwang1, Jeongim Ha1, Seulgi Kwon1, Sang Mi An1, Go Eun Yu1, Da Hye Park1, Deok Gyeong Kang1, Tae Wan Kim1, Hwa Chun Park2, Il-Suk Kim1, Chul Wook Kim1*
1Swine Science and Technology Center, Gyeongnam National University of Science & Technology, Jinju, 52725, Korea
2Dasan Pig Breeding Co. San 64-2, Gasan-ri, Eunbong-eub, Namwon-si 55716, Korea

† These authors contributed equally to this work.

Corresponding author: Chul Wook Kim +82-55-751-3289, +82-55-759-1893, cwkim@gntech.ac.kr
August 16, 2016 December 15, 2016 January 20, 2017

Abstract

In this study, we analyzed the association between meat quality and RPS3 single nucleotide polymorphism(SNP) genotype. To detect the SNPs, we performed RNA-sequencing using RNA from the livers of Berkshire pigs. We identified a nonsynonymous SNP in the RPS3 gene c.451G>A that resulted in an amino acid change from arginine to serine. RPS3 SNP genotyping in 433 pigs revealed that the major and minor alleles were G and C, respectively. After we analyzed the association between meat quality and the RPS3 SNP genotype, we found significant associations in backfat thickness, cooking loss, CIE a, post-mortem pH45min B and L, and content of fat and protein in the codominant model. In barrows, the RPS3 SNP genotype was only significantly associated with protein content. However, in gilts, it was significantly associated with backfat thickness, meat color, CIE a, cooking loss, post-mortem pH45min B and L, and content of fat and protein. Taken together, the meat of pigs with the G allele had better post-mortem pH45min B and L and more protein. Pigs with the C allele had lower backfat thickness, increased cooking loss, and more fat. Therefore, pork with the G allele is higher quality than meat with the C allele. Based on these results, RPS3 SNP genotyping may be a useful molecular biomarker to improve pork production by applying molecular breeding technology.


Ribosomal Protein S3(RPS3) 유전자 SNP의 버크셔 돼지 육질 형질과의 연관성 분석

황 정혜1, 하 정임1, 권 슬기1, 안 상미1, 유 고은1, 박 다혜1, 강 덕경1, 김 태완1, 박 화춘2, 김 일석1, 김 철욱1*
1경남과학기술대학교 양돈과학기술센터,
2다산육종

초록

본 연구는 RPS3 유전자의 SNP를 탐색하고 버크셔 돼지 433두에서 RPS3 유전자 SNP와 육질형질과 의 연관성을 규명하였다. SNP 탐색을 위해 버크셔 돼지의 간 조직을 사용하여 RNA-Seq을 수행한 결 과, RPS3의 염색체 451번째 G 서열이 C로 변환되어 arginine에서 serine으로 아미노산이 치환되는 non-synonymous SNP를 확인하였다. 동일한 조건에서 사육된 버크셔 돼지 433두에서 RPS3 SNP의 유전자형을 분석한 결과 major allele은 G이며 minor allele은 C로 확인되었다. RPS3의 유전자형과 육 질형질과의 연관성 분석 결과 공우성 모델에서 등지방두께(Backfat thickness), 가열감량(Cooking loss), 적색도(CIE a), 사후 45분 후 삼겹살과 등심 pH(pH45minB and pH45minL), 지방(Fat)과 단백질 (Protein) 함량 형질에서 유의성을 가졌다. 성별에 따른 RPS3 SNP 유전자형의 육질분석 결과 거세돈 은 단백질 함량에서만 유일하게 유의성이 나타난 반면 암퇘지는 등지방두께를 포함한 7가지의 육질 형 질에서 유의성을 나타나 거세돈 보다 육질 형질과의 연관성이 높은 것으로 확인되었다. 육질형질과 RPS3 SNP를 비교하였을 때, G allele을 가진 유전자형이 C allele에 비해 사후 pH45minB, 사후 pH45minL, 단백질 함량을 증가시키고, 등지방두께, 가열감량, 지방 함량을 감소시키는 것으로 확인하였 다. 따라서 G allele을 가진 돼지가 육질이 더 좋은 것으로 판단된다. 본 연구의 결과를 통해 RPS3의 SNP를 육질이 우수한 돼지고기를 생산하기 위한 분자유전 육종에서 육질 연관 biomaker로 응용 할 수 있을 것으로 사료된다.


    Korea Institute of Planning and Evaluation for Technology in Food, Agriculture, Forestry and Fisheries
    313012-05 Ministry of Education, Science and Technology
    National Research Foundation
    2011-0022965

    서론

    국내 돼지고기는 육류소비의 50% 이상을 차지하 며 주요 단백질 공급원으로써 중요한 식재료이다. 국내 육류 소비문화는 구워먹는 문화로서 돼지고기 의 정육 중 삼겹살, 목등심, 갈비 등에 선호도가 높 다. 그러나 국내 돈육의 부위별 판매량을 보면 구워 먹을 수 있는 부위는 전체 돈육부위 판매량 중 64% 를 차지하지만, 정육에서 구워 먹을 수 있는 부위는 35% 정도에 지나지 않는다. 따라서 공급이 수요를 감당하지 못하는 수급 불균형 현상이 나타나고 있어 국내 소비문화를 충족시킬 수 있는 돼지의 개량 및 선호부위 증대, 돈육의 품질 증대를 위한 육종 기술 개발 등이 필요하다.

    돼지의 품종 중 버크셔와 같은 유색종이 백색종에 비해 중성지질 지방산과 마블링 지방의 비율이 높아 우수한 육질을 가지는 것으로 알려져 있다(Jeong et al., 2015). 돈육의 품질에 영향을 미치는 형질에는 보수성, 육색, 조직감, 사후 pH 등이 있으며, 이들 형질 간에는 높은 상관관계가 존재하게 된다(Yang et al., 2007). 육질의 보수성은 외부에서 압력이 가해진 경우에도 고유의 수분을 유지하는 특성이며, 신선한 돈육의 보수성은 육질 및 제품의 최종 품질 에 모두 영향을 미치는 중요한 요인으로 경제적 이 득과 연관되어 있다(Honikel., 1998; Bowker et al., 2013). 육색은 소비자의 구매 욕구를 자극하는 형질 중 하나이며, 돈육의 색은 조직감 및 보수력과 관련이 있다(Kim et al., 2012). 조직감은 고기의 탄력성, 보수성, 결의 상태에 의해 좌우 되며 탄력 성은 근육의 탄력정도, 즉, 복원력을 말하는 것으로 조직감이 좋은 경우는 눌렀을 때 바로 복원이 되지 만 조직감이 좋지 못할 경우 복원되지 못하고 구멍 이 뚫린 것처럼 유지된다. 특히 PSE(Pale, Soft, Exudative) 육이나 DFD(Dark, Firm, Dry) 육과 같이 근육 조직이 흐물흐물 하거나 암적색육은 육질 이 좋지 않는 이상육으로 판정된다. 또한 돼지 육질 형질 중 사후 pH는 돈육의 가열감량, 육색 향상 등 많은 특성에 영향을 미치는 가장 중요한 육질특성 중 하나이다(Kayan et al., 2011).

    Ribosomal protein S3(RPS3)는 리보솜에서 중요 한 역할을 하는 것으로 알려져 있다(Kim et al., 2013a). 단백질 합성에 관여하는 세포 소기관인 리 보솜은 작은 40S subunit과 큰 60S subunit으로 구성되어 있다. RPS3 유전자는 40S subunit의 성 분인 리보솜 단백질을 암호화하고, RPS3 단백질은 리보솜 단백질의 S3 protein family에 속해있다 (Schäfer et al., 2006, Graifer et al., 2014). 리 보솜에서의 역할 외에 RPS 단백질은 DNA 복구에 중요한 역할을 하는 것으로 잘 알려져 있다(Kim et al., 2013a). DNA 복구에서 endonuclease 활성을 가지는 RPS는 PKCδ에 의한 인산화에 의해 조절 된다(Kim et al., 2009). 세포에서 ROS(Reactive oxygen species)가 증가하면, 미토콘드리아 유전자 는 DNA 손상에 매우 취약해진다. 증가된 ROS에 의 해 단백질 합성이 감소되는 동안 손상된 DNA의 복 구를 위해 HSP90, HSP70 및 TOM70과의 상호작용 으로 미토콘드리아 내로 RPS3가 유도된다. 미토콘 드리아 내에 축적된 RPS3가 증가 되었을 때, 세포 내 ROS가 감소하였고, 손상된 DNA도 감소됨을 확 인하였다(Kim et al., 2013b). 리보솜 단백질과 육 질 연관성이 이전 보고를 통해 알려져 있기 때문에 본 연구자들은 RPS3 유전자가 육질과 연관성이 있 을 가능성을 예측 할 수 있었다. RNA-Seq을 이용 하여 오리 품종간의 동일한 위치를 비교 할 때 8개 의 유전자에서 차등 발현을 확인하였고, 이 차등발 현유전자(DEGs)는 리보솜 신호 경로와 연관되어 있 었다(Zhang et al., 2015). 또한 돼지 리보솜 단백 질인 L27a(RPL27A) 유전자의 육질의 특성과 분자 마커를 확인한 결과 RPL27A의 SNP는 수분, 콜라 겐과 연관이 있는 것을 확인하였다(Cho et al., 2013). RPL27A 유전자는 마블링에 연관된 유전자 로 일본 육우에서 PRL27A의 프로모터 영역에서 SNP를 검출을 통해 마블링과 연관된 것을 확인하였 다(Yamada et al., 2009). 이런 선행연구의 결과를 볼 때 본 연구자들은 리보솜 단백질이 육질에 연관 성을 가질 수 있다는 판단을 하였다.

    지금까지 돼지에서 RPS3에 대한 연구는 보고된 바가 없기 때문에, 본 연구에서는 RPS3 유전자의 SNP를 발견하고 돼지 육질과의 연관성을 규명하였 다. 또한 그 결과는 육질이 우수한 돼지고기 생산을 위한 biomarker로서 개발하여 품종개량을 위한 분 자 육종에 응용할 수 있을 것으로 사료된다.

    재료 및 방법

    1.공시동물

    본 연구에서는 버크셔(Berkshire) 간 조직을 채취 하여 SNP 검색에 사용하였고, 유전자형과 육질분석 을 위해 동일한 조건에서 사육된 체중 110kg의 버 크셔 돼지 433두(다산육종, 남원)의 혈액으로 유전 자형 분석과 등심조직을 채취하여 육질분석에 사용 하였다.

    2.RNA염기서열(RNA-Seq) 분석 및 SNP 검색

    버크셔 간 조직을 채취한 후 액체질소로 급속 냉 동하여 TRI-Reagent(Molecular Research Center, USA) 방법으로 total RNA를 추출하였다. 추출한 total RNA는 Illumina® TruSeq RNA sample preparation kit(Illumina, Inc., CA, USA)을 이용 하여 mRNA로 정제하여 cDNA 합성 후 RNA sequencing은 Illumina® Genome Analyzer II(GAII)를 이용하여 분석하였다. RNA sequencing을 통해 분석 하였고, 돼지 전사체(transcriptome)의 Assembly와 Mapping은 UniGene(http://www.ncbi.nlm.nih.gov/UniGene/)을 이용하였다. 이 중 exon 영역에 해당 하는 서열을 mapping 하기 위해 BEDtool(Quinlan & Hall, 2010)을 이용하였다. 돼지 간에서 발현되는 유전자 발현 수준은 RPKM(reads per kilobase per million mapped reads) 값(Mortazavi et al., 2008) 을 통해 정량화하였다. Mapping을 통해 exon 영역 에 존재하는 단일염기다형(SNP)를 검색하였고, NCBI (National Center for Biotechnology Information) database(http://www.ncbi.nlm.nih.gov)를 통해 최 종 확인하였다.

    3.Veracode GoldenGate assay kit를 사용한 RPS3 유전자형 분석

    Genomic DNA는 버크셔 돼지(n=433, 체중 110kg) 의 혈액에서 Promega사(USA)의 Wizard® Genomic DNA Purification kit을 사용하여 분리하였다. 검 색된 SNP의 유전자형 분석은 genomic DNA 분리 후 SNP site 각각의 대립 유전자형에 특이적으로 결합하는 Allele-Specific oligo, SNP site의 염기 쌍 하부에 결합되는 지역 특이적인 primer를 사용 하여 Veracode GoldenGate assay kit(Illumina, Inc., CA, USA) 방법으로 분석하였다(Table 1). 먼 저, Genomic DNA를 주형으로 사용하여 primer 신 장과 증폭 단계를 통한 oligo 결합을 수행하고 결합 되지 않은 oligo는 제거한다. Allele 특이적으로 신 장 및 결합반응을 진행하고 결합된 산물은 형광물질 로 표지된 universal PCR primer P1, P2, P3로 PCR 과정을 수행 후 형광물질의 신호를 읽어 자동 적으로 유전자형을 분석 하였다.

    4.육질분석

    육질분석을 위해 전라남도 남원, 다산육종의 동 일한 환경에서 사육된 버크셔 돼지 433두를 도체중 110kg에서 도축하였다. 도축된 등심조직을 채취 후 액체질소로 냉동 한 후 -80°C에 보관하여 육질분석 에 사용하였다. 등지방 두께(Backfat thickness)는 좌반도체 11~12번째 늑골사이 및 최종 늑골 위쪽 을 측정하였다. 사후 pH 45min은 삼겹살(Belly: pH45minB)과 등심(Longissimus dorsi: pH45minL) 부위에서 측정하였고, pH 메터(pH*K21, NWK -Binr GmbH Co., Germany)를 사용하여 각각 3회 반복 측정한 값을 평균으로 사용하였다. 돈육의 수 분(Moisture), 단백질(Protein), 지방(Fat) 및 콜라 겐(Collagen) 조성은 제 9늑골~11늑골 부위 등심근 과 제 1요추~4요추까지의 등심근을 2반복 시료로 Anderson et al.(2007)의 방법에 따라 Foodscan (Foss co, Food scanTM Lab, Type 78810, Denmark) 을 이용하여 분석하였다. 육색(Meat color)은 제 8늑 골부위와 제 12늑골 부위의 등심을 절단하여 절단면 을 공기 중에 30분 노출 시킨 후 색차계(Minolta Co. CR 400, Japan)로 육색의 명도, 적색도, 황색 도(Commision Internationale de Leclairage: CIE, Lightness: L*, Redness: a*, Yellowness: b*) 값을 9회 반복측정 하였으며, 이때의 표준판은 Y= 92.40, x= 0.3136, y= 0.3196의 백색 타일을 사용하였다. 보 수력(Water holding capacity)은 등심을 이용하여 Park et al.(2001)의 방법에 따라 측정하였다. 육즙 감량(Drip loss)은 등심을 진공포장하여 4°C 냉장고 에서 24시간 저장하여 전후의 중량차로 계산하였고, 가열감량(Cooking loss)과 전단력(Warner-Bratzler shear force) 측정을 위해 제 8늑골부위와 제 12늑 골부위의 등심근을 절단하여 2개의 시료를 채취하였 다. 가열감량은 항온수조(Dehan Scientific Co. Model WSB-45, Korea)를 사용하여 심부온도 70°C 에서 10분간 가열한 후 가열전후 중량차로 계산하였 다. 전단력은 등심을 근섬유방향으로 원통형 코어 (Φ13mm)로 채취하여 전단력 측정기(Instron Universal Testing Machine, Model 5543, USA)을 이용하여 load cell, 50kg, cross-head speed 150mm/min의 조건으로 측정한 값을 kg으로 나타내었다.

    5.통계분석

    검색된 SNP의 유전자형과 육질형질과의 연관성 확인을 위해 Statististical Softwaer Package version 9.1.3(Guide Sus. Version 9. SAS Inst. Inc, Cary, NC. USA.)를 이용하여 통계분석을 실 행 하였다. 선형모델 yijklm= μ+Gi+Sj+Pl+eijklm을 이 용하였고, 여기서 yij 표현형의 특성 값, μ: 일반 평 균, Gi: Genotype i의 고정효과, Sj: Sex j의 고정 효과, Pl: Period 1의 고정 효과, eijl: 오류 값을 나 타낸다. 유의한 차이가 확인될 경우, 평균값의 차이 에 의해 분리하였다. 통계분석은 Graph Pad prism (http://www.graphpad.com/scientific-software/prism/)으로 두 번 반복하여 조사하였다. 모든 데이 터의 값은 평균 ± 표준오차로 표기하였다.

    결과 및 고찰

    1.SNP 검색 및 유전자형 분석

    버크셔의 간에서 total RNA를 추출하여 RNASeq를 수행한 결과 총 97,524,847개를 trimming 하였다. 이 중 exon 영역에 52,417,707개(~54%)를 mapping하여, 돼지의 간에서 발현되는 총 1,11,667개 의 유전자를 확인할 수 있었다. Exon 영역에서 확보 된 SNP는 총 18,969개가 확인되었으며, 이 중 NCBI database를 통해 검증된 SNP는 총 3,623개이며, UTR (Untranslated Region)은 2,168개(5’-UTR, 35개; 3’-UTR, 2133개)로 확인하였다. ORF(Open reading frame)는 1,455개, ORF 내 sSNP는 875개, nsSNP 는 580개를 확인하였다(Jung et al., 2012). 리보 솜 단백질과 육질형질에 연관된 유전자들은 이전 연구에서 보고된 바가 있어(Yamada et al., 2009, Cho et al., 2013, Zhang et al., 2015), 리보솜 단백질과 연관된 유전자 발현은 육질에 대한 중요한 의미를 가진다.

    RNA-seq을 통해 RPS3 유전자의 SNP는 sSNP 3개, intron 5개 nsSNP 1개로 총 9개의 SNP를 발견하였다. 그 중 아미노산의 변화가 유도되는 nsSNP가 생체 내 다양한 생화학적 변화를 일으킬 가능성이 높다는 이유로 많은 SNP들 중 nsSNP를 선택 하여 RPS3의 유전자형과 육질과의 연관성을 분석 하였다(Table 2). RPS3 유전자의 nsSNP는 돼 지의 chr 9:9324885에 위치한다. SNP 분석에서 c.451 염기서열이 G에서 C로 변이되어 arginine에 서 serine으로 아미노산 전환을 확인하였다(Table 3). 확보된 RPS3 유전자의 nsSNP와 버크셔 돼지 433두 에 대한 Veracode GoldenGate assay kit (Illumina San Dieg, CA)실험기법으로 유전자형을 분석을 진행 한 결과, major allele은 G(allele frequency: 0.822) 로 minor allele은 C(allele frequency: 0.178)로 확인하였다(Table 4). RPS3 SNP는 MAF 0.1316, HWE 0.8319, Call rate 99.08% 값으로 SNP 분석 을 위해 적합한 수준임을 확인하였다(Table 4).

    2.육질 형질과의 연관성 분석

    다음으로, RPS3 유전자의 nsSNP 유전자형에 따 라 육질형질이 차이를 나타내는지 확인하기 위해 버 크셔 돼지 433두를 이용하여 RPS3의 유전자형을 분석하고 또한 육질검사를 수행하였다. 통계분석은 우성, 열성, 공우성 모델을 이용한 통계분석으로 RPS3 SNP의 유전자형과 육질형질간의 어떠한 상관 관계가 존재하는지 살펴보았다. RPS3 SNP의 통계 분석 결과, 우성 모델에서 등지방두께, 가열감량, 적색도, pH45minB, pH45minL, 지방, 수분, 단백질 함량에서 유의성을 확인하였다(Table 4). 우성모델 의 GG 유전자형은 다른 유전자형과 비교하여 등지 방두께, 가열감량, 지방 함량에서 감소하였고, 사후 pH45minB, 사후 pH45minL, 수분, 단백질 함량이 증가 되었다(Table 5). 공우성 모델에서는 등지방두께, 가열감량, 적색도, 사후 pH45minB, 사후 pH45minL, 지방, 단백질 함량에서 유의성을 확인 할 수 있었다 (Table 5). 공우성 모델에서 각 유전자형을 비교한 결과 GG 유전자형이 다른 유전자형에 비해 등지방 두께, 가열감량, 지방의 함량이 감소하였고, 사후 pH45minB, 사후 pH45minL, 단백질 함량이 증가하였다 (Table 5). 거세돈(barrow)과 암퇘지(gilt)로 분류하 여 육질과의 연관성을 각각 분석한 결과, 암퇘지에 서 더 많은 육질형질과의 연관성을 확인할 수 있었 다(Table 6). 이전의 거세돈과 암퇘지의 육질형질 비교한 연구에서는 거세돈에 비해 암퇘지에서 도체 중, 육량등급(meat yield grades)에서 더 높은 유의 성을 가진다는 결과를 보고하였다(Kim et al., 2010). 본 연구에서, 거세돈은 단백질 함량에서만 유의성을 나타내었고, 암퇘지는 등지방두께, 가열감 량, 적색도, 사후 pH45minB, 사후 pH45minL, 지방, 단백질 함량에서 유의성을 확인하였다(Table 6). 성 별에 따른 유전자형을 비교한 결과 거세돈에서는 GG 유전자형이 다른 유전자형보다 단백질 함량이 증가되었다. 암퇘지에서는 GG 유전자형이 등지방두 께, 가열감량, 지방이 감소하였고, 사후 pH45minB, 사후 pH45minL, 단백질 함량이 증가함을 확인하였다 (Table 6). 이전에 보고된 다른 연구에서도 사후 pH와 돈육 육질의 특성이 상관관계가 있음이 보고 되었다(Huff-Lonergan et al., 2001). 또 다른 연 구에서는 버크셔 돼지의 육즙감량과 전단력은 상관 관계가 없었지만, 등심의 pH45min, pH24hr은 상관관 계가 있었다(Jung et al., 2011). 또한, 상대적으로 pH가 높은 돈육이 육즙손실이나 조리에 의한 수분 손실이 적다는 보고도 있다(Huff-lonergan et al., 2001). 본 연구의 결과에서도 GG 유전자형이 등지 방두께와 가열감량은 감소되고 pH가 높은것으로 나 타나 이전의 보고된 다른 연구 결과와 같은 연관성 이 있는 것으로 나타났다.

    돼지 육질과 유전자좌위의 상호 연관성에 대한 연 구보고가 발표되고 있는데 그 중 Dong et al.(2014) 은 근육 내 지방 함량, pH45min, pH24hr, 수분손실 및 보수력과 연관된 8개의 QTL에서 323개의 SNP를 확인하였고, Grindflek et al.(2001)은 6번 염색체 에서 근육 내 지방의 양에 영향을 미치는 QTL을 밝 혔다. 또한, 본 연구에서 수행한 RPS3 유전자는 9 번 염색체에 위치하는데, 9번 염색체의 QTL에 따른 육질형질과의 유의적인 연관성을 확인한 결과, pH 에 유의한 결과가 있었고(Duthie et al., 2011), 육 색 중 근육의 지방질 축적에 크게 영향을 받는 황색 도에 대한 새로운 QTL을 확인하였다(Cho et al., 2015). 본 연구에서 수행된 RPS3 유전자 또한 pH 및 육색 형질에 유의성이 확인되어 이전에 보고된 9 번 염색체의 QTL과 육질 형질간의 연관성 연구 보 고와 동일한 결과를 갖는 것으로 나타났다.

    종합적으로 볼 때, 높은 유의성이 나타난 형질에 서 RPS3 SNP의 유전자형을 분석한 결과 G allele 를 가진 유전자형은 C allele을 가진 유전자형에 비 해 더 많은 육질형질과의 연관성을 확인할 수 있었 다. 이러한 결과를 바탕으로 RPS3GG 유전자형 을 고정시킨다면 육질이 우수한 돼지고기 생산이 가 능할 것이다. 또한 RPS3 유전자가 육질에서 연관된 다고 확인되어 육질 개량과 연관된 biomaker로 활 용 가능하여 농가의 경쟁력 강화 효과에 도움이 될 것으로 사료된다.

    감사의 글

    본 연구는 농림수산식품기술기획평가원 수출 전 략 기술개발사업(no. 313012-05), 교육과학기술부 한국연구재단 이공분야 중점연구소 지원사업(no. 2011-0022965), 2015년도 경남과학기술대학교 대 학회계 연구비 지원에 의한 연구결과이다.

    Figure

    Table

    Allele-specific oligonucleotide used for genotyping of SNP in RPS3 gene

    RNA-seq to identified SNP in RPS3 gene

    Information of identified SNP in RPS3 gene

    aThe cDNA sequences of Ribosomal protein S3 are based on the report of GenBank accession No. DQ660373.
    bNon-syn indicates a non-synonymous point mutation, leading to the change of an amino acid.

    Summary of RPS3 genotyping analysis

    aMAF indicates a minor allele frequency.
    bHWE represents a permutation-based Chi-square test for Hardy-Weinberg equilibrium.

    Analysis of the association between meat quality and genotype of SNP in RPS3 gene(c.451 G>C)

    CIE L, a and b indicate meat color lightness, redness, yellowness. pH45minB represents the Post-mortem pH45min Bellly, pH45minL represents the Post-mortem pH45min Longissimus dorsi.
    The data are presented as means ± SEM.
    Significant differences between the genotype classes are indicated by ns (non-significance)
    *p<0.05
    **p<0.01
    ***p<0.001

    Analysis of the association between meat quality and genotype of SNP in RPS3 gene by sex

    CIE L, a and b indicate meat color lightness, redness, yellowness. pH45minB represents the Post-mortem pH45min Bellly, pH45minL represents the Post-mortem pH45min Longissimus dorsi.
    The data are presented as means ± SEM.
    Significant differences between the genotype classes are indicated by ns (non-significance)
    *p<0.05
    **p<0.01
    ***p<0.001

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